On aasta 2034. Pole mingit lootust, et inimkond võiks maapinnale naasta, taas üles ehitada hüljatud linnad ja valitseda Maad, nagu see kunagi oli. Nõnda kasvab ja areneb see kummaline, väärastunud tsivilisatsioon Moskva metroos, mille jaamadest on saanud linnriigid. Lakkamatu sõjaga käigus on viimaks saavutatud habras võimutasakaal, aga siis kerkib tunnelitest seninägematu uus õudus, mis ähvardab inimkonnale nüüd juba lõplikult otsa teha. Sellele astuvad vastu kolm kõige ebatõenäolisemat kangelast üldse … Ja neil pole aimugi, mis neid ees ootab. Kauaoodatud järg kultusromaanidele „Metro 2033“ ja „Metro 2035“, mis – nagu pealkirigi ütleb ‒ paigutub ajaliselt nende kahe vahele. Lugu võitlustest ja pingutustest ellujäämise nimel sügaval maa all Moskva metroo labürindis pärast Kolmandat maailmasõda.